Rui Fonte conta com várias passagens pelo futebol europeu. Com grande parte da sua formação cumprida no Sporting CP, foi ainda como Juvenil, aos 16 anos, que rumou a terras de Sua Majestade para a concluir no Arsenal.
A estreia como profissional também foi feita ao serviço dos Gunners, em 2008/2009, num encontro para a Taça da Liga inglesa, contra o Wigan Athletic. Nessa mesma época, foi ainda emprestado ao Crystal Palace, que disputava a Championship.
Na temporada seguinte, Rui Fonte voltou a Portugal para jogar pelo Vitória FC, mas a estadia foi curta. Em 2010/2011 abraçou uma nova aventura em Espanha, vestindo as cores do Espanyol até metade de 2012/2013. Em janeiro de 2013, assinou pelo SL Benfica, e representou também CF Os Belenenses e SC Braga até 2018. Seguiu-se nova “aventura” em Inglaterra, com o Fulham, e uma estreia em França, com o Lille, até que em 2019/2020 regressou à Cidade dos Arcebispos, onde ficou até 2021. Pelo SC Braga, o avançado português conquistou duas Taças de Portugal (2016 e 2021) e uma Taça da Liga (2020).
Rui Fonte foi também atleta do GD Estoril Praia e do FC Famalicão, antes de assinar pelo FC Paços de Ferreira. Na época 2023/2024, fez 35 jogos, marcou cinco golos e registou ainda duas assistências.
